Многообразные яркие таланты митрополита Кирилла и его ценный административный опыт, активная жизненная позиция и огромное трудолюбие определили будущее служение владыки: вскоре после Архиерейского Собора 1989 г. ему было предложено возглавить ключевой в структуре управления Русской Церкви Отдел внешних церковных сношений. Будущий Патриарх так расценивал это предложение:
«Конечно, у меня был некий опыт межцерковной и церковно-общественной деятельности. В 1989 г. мы вступили в эпоху распада Советского Союза. Резко обострились межконфессиональные отношения на Украине. Нужно было сделать что-то, чтобы снять напряжение и конфронтацию в отношениях, в том числе и между православными и греко-католиками. И, может быть, эти трудности, которые так неожиданно возникли, и явились причиной того, что я был приглашен на эту должность».
Владыка Кирилл взял время подумать — он хорошо представлял себе и ответственность перед Церковью на этом посту, и сложность исторической ситуации. По существу, ему предлагалось взять на себя трудные обязательства в момент нарастания кризисных явлений и в Церкви, и в стране: «Я понимал, что страна входит в эпоху радикальных перемен... И кто-то из мудрых людей мне говорил: "Ты подожди год, два и посмотри, что будет, и тогда уже соглашайся". Но были и люди, некоторые из них и сегодня работают, несут свое служение, в том числе и в Синоде Русской Православной Церкви, кто сказал мне, что если Бог призывает, то я нужен в этот момент. И не следует думать ни о чем другом. Это совпадало с моими собственными убеждениями, что никогда не нужно думать о том, что ты можешь сделать в будущем. Нужно делать сейчас. Это принцип моей жизни. И я до сих пор стараюсь придерживаться именно этого принципа, и потому я принял тогда приглашение Святейшего Патриарха Пимена и занял этот пост». 13 ноября 1989 г. архиепископ Кирилл был назначен председателем ОВЦС и постоянным членом Священного Синода по должности.
К концу 80-х гг. XX в. ОВЦС сохранял роль главного интеллектуального и организационного центра Русской Православной Церкви, которую он приобрел при митрополите Никодиме (Ротове), возглавлявшем отдел в 1960-1972 гг. Однако и по структуре, рассчитанной на деятельность в условиях жестких государственных ограничений, и по составу сотрудников, среди которых были в том числе и люди, инкорпорированные по инициативе властей и выполнявшие функции информаторов, отдел не был готов к решению новых масштабных задач как в сфере церковно-дипломатической деятельности, так и в области церковно-государственных и церковно-общественных отношений.
«Надо было его радикально реформировать изнутри, — вспоминал Патриарх, — чтобы он мог справляться с теми задачами, которые сегодня общество ставит перед Церковью».
В интервью, опубликованном в середине 1990 г., владыка Кирилл определил новые задачи ОВЦС как подразделения, призванного осуществлять связь Церкви «в экклезиологическом смысле слова» с внешним миром. Он признал несвоевременным сужение деятельности ОВЦС до функций «иностранного отдела», напротив, «акцент должен сейчас делаться на внешней деятельности Церкви внутри нашей страны». Таким образом, «возникла острая необходимость, исходя из норм церковного Предания, определить принципы, на которых должны строиться отношения Церкви с внешним миром». Кроме того, высоко оценивая научно-образовательный потенциал ОВЦС, владыка Кирилл считал, что отдел может внести заметный вклад в развитие богословской мысли, духовных школ; стать «церковным исследовательским центром» прежде всего в новой для Русской Православной Церкви «сфере решения социальных вопросов», творчески используя при этом опыт других Церквей.
Столь существенное расширение сферы деятельности ОВЦС происходило в новых исторических условиях бытия Церкви. Во-первых, «традиционная» для ОВЦС область церковной дипломатии расширилась за счет активного миротворческого участия Церкви в разрешении международных политических проблем. Во-вторых, деятельность приходилось осуществлялась в режиме жесткой экономии ресурсов в связи с общим тяжелым материальным положением, в котором оказалась Русская Православная Церковь в первые постсоветские годы. Будущий Патриарх так вспоминал о кризисе 1992 г.: «Никогда не забуду той гнетущей атмосферы, которая возникла и в обществе, и в Церкви, и в Отделе внешних церковных сношений. У нас тогда работали 154 человека, которые в один момент лишились всего: скромных трудовых сбережений, зарплаты, надежды на будущее. Возникла даже угроза уничтожения ОВЦС, потому что не было денег». В этих условиях митрополиту Кириллу удалось не только сохранить работоспособный ОВЦС, но и укрепить его новыми молодыми кадрами, сочетать традиции с адаптацией к новым условиям и новым задачам.
В 1990 г. в Русской Церкви было уже более 10 тысяч приходов. Количественный рост Церкви сопровождался кардинальными переменами в ее социальном и политическом положении. Впервые после более чем 70 лет Церковь вновь стала неотъемлемой частью общества, признанной духовно-нравственной силой, обладающей высоким авторитетом, и, что не менее важно, обрела право самостоятельно, без вмешательства со стороны светских властей, определять свое место в обществе.
«Во многом тот образ Церкви, который сформировался сегодня, — вспоминал впоследствии владыка Кирилл, — зависел от работы Отдела внешних церковных сношений, хотя я ни в коем случае не берусь утверждать, что это целиком и полностью результат нашей работы: вся Церковь в этом участвовала во главе со Святейшим Патриархом. Но на своем участке мы делали все, что было можно, чтобы место Церкви в нашем обществе изменилось. Ведь мы начали с того положения, которое занимали во времена Советского Союза, когда Церковь была практически вне общественной жизни, была искусственно изолирована от общества».
В эти годы ОВЦС стал своеобразным «инкубатором», в котором рождались и развивались новые направления деятельности Русской Православной Церкви. В качестве председателя Комиссии Священного Синода по возрождению религиозно-нравственного воспитания и благотворительности митрополит Кирилл инициировал создание таких синодальных отделов, как:
Кроме того, митрополитом Кириллом или под его непосредственным руководством были разработаны, а затем утверждены Священным Синодом или Архиерейским Собором следующие общецерковные документы: «Концепция по возрождению благотворительности и религиозного образования» (1991 г.); «Концепция взаимодействия Русской Православной Церкви с вооруженными силами» (1994 г.); «Основы социальной концепции Русской Православной Церкви» (2000 г.); «Основы учения Русской Православной Церкви о достоинстве, свободе и правах человека» (2008 г.).
В 1995 г. митрополит Кирилл представил Священному Синоду далеко не полный перечень задач ОВЦС в области «внутренней политики»: выработка концептуальных решений по устройству Церкви; поддержание связей с государственными органами РФ и стран ближнего зарубежья, культурными, научными, предпринимательскими, общественными организациями, СМИ; межнациональные отношения; противостояние прозелитизму и сектам; возрождение взаимодействия с армией, социальная работа и т.д.
21 августа 1997 г. структура ОВЦС была реформирована: вместо ранее существовавших секторов, отвечавших за отдельные узкие направления деятельности отдела, были образованы секретариаты: по межправославным связям и загранучреждениям Русской Церкви, по межхристианским связям, по взаимоотношениям Церкви и общества, административно-финансовый. Эта структура в целом сохранялась до 2009 г., когда на основе секретариатов ОВЦС возникли самостоятельные общецерковные учреждения: Синодальный отдел по взаимоотношениям Церкви и общества, а также Управление Московской Патриархии по зарубежным учреждениям.