Будущий Патриарх Кирилл принимал активное участие в работе Всемирного совета церквей: с августа 1969 г. он являлся участником всех заседаний Центрального комитета Всемирного совета церквей, а с сентября 1971 г. — участник всех заседаний Исполкома ВСЦ (до 1975 года как эксперт, а с 1975 по 1998 гг. как действительный член этих руководящих органов). Кроме того, с 1972 г. по 1976 г. он входил в правления Фонда ВСЦ по реконструкции и примирению в Индокитае, с 1976 г. по 1978 г. был членом Комитета по пересмотру программ ВСЦ, с 1980 г. по 1983 г. — Комитета по подготовке VI Генеральной Ассамблеи ВСЦ, но дольше всего он входил в состав Комиссии «Вера и устройство» (с 1975 по 1991 г.) и трижды участвовал в ассамблеях этой Комиссии в Аккре (Гана, 1974 г.), в Лиме (Перу, 1982 г.), в Будапеште (Венгрия, 1989 г.). В качестве делегата участвовал в IV (Уппсала, Швеция, 1968 г.), V (Найроби, Кения, 1975 г.), VI (Ванкувер, Канада, 1983 г.) и VII (Канберра, Австралия, 1991 г.) Генеральных ассамблеях Всемирного совета церквей, а в качестве почетного гостя в IX Генеральной ассамблее ВСЦ (Порту-Алегри, Бразилия, 2006 г.). Вместе с тем, он дважды входил в состав Комитета по назначению Генерального секретаря ВСЦ (в 1984 г. и в 1991 г.).
Встречаясь с представителями православных СМИ, Святейший Патриарх Кирилл поделился опытом участия в одном из таких мероприятий: «В далеком 1968 году в городе Уппсале, в Швеции, проходила IV Генеральная ассамблея Всемирного совета церквей. Я был самым молодым участником этого большого международного межхристианского съезда — мне был 21 год. Рядом со мной сидел пожилой священник из Соединенных Штатов Америки по имени Иоанн Туркевич, — сын митрополита Леонтия (Туркевича), который в свое время был женатым священником, овдовел, а потом стал главой русской митрополии в Северной Америке. Отец Иоанн был не только священник, но и выдающийся американский ученый-химик. Он всю жизнь проработал в Принстоне, участвовал в Манхэттенском проекте; это был человек огромных знаний и опыта, вместе с тем глубоко верующий. Значительную часть времени на этой ассамблее я провел в беседах с ним, и многое от него почерпнул. Именно ему принадлежат слова "умейте отделять сигналы от шумов", это он научил меня этой мудрости во время заседаний. Кто-то выступает, идет дискуссия, а я, по молодости, по рвению, по желанию все запомнить и проанализировать, непрерывно конспектирую. Вот он и смотрит на меня искоса и говорит: "Что это Вы делаете?" Я говорю: "Ну как же, надо записать, потом подумать". Он говорит: "Не надо все записывать. Внимательно слушайте и отделяйте шумы от сигналов". Это наказ, который меня сопровождает всю жизнь, и поверьте, очень помогает, особенно когда сталкиваешься с огромным объемом информации. Не нужно все запоминать и все воспринимать всерьез, — нужно отсеивать шумы. А что такое шум? Это пустые слова, произнесенные ради тщеславия, ради того, чтобы показаться остроумным, которые не несут смысловой нагрузки. Чем меньше внимания мы обращаем на шумы, тем больше своей энергии, своего внутреннего потенциала мы сохраняем».
Однако отношения православных Церквей с ВСЦ в 90-х гг. XX в. становились все более сложными. Поворотным пунктом следует считать 7-ю ассамблею ВСЦ, проходившую в феврале 1991 г. в Канберре (митрополит Кирилл возглавлял делегацию Русской Православной Церкви), на которой православные участники выступили с заявлением о все более явном отходе этой организации «от библейски обоснованного христианского понимания: а) Триединого Бога, б) спасения, в) благой вести Евангелия, г) человека как сотворенного по образу и подобию Божию, д) Церкви, а также иных вероучительных вопросов». Тогда впервые встал вопрос о возможном пересмотре православным сообществом своих отношений с ВСЦ.
В сентябре 1991 г. в Шамбези состоялась межправославная консультация по вопросу «Православные Церкви и ВСЦ», позицию Русской Православной Церкви представлял митрополит Кирилл.
К сожалению, выработанная общая позиция Православных Церквей была практически проигнорирована руководством ВСЦ. В 1998 г. митрополит Кирилл отмечал:
«С тех пор прошло семь лет, однако ничего из того, что предлагали православные в Канберре, не сделано… Совершенно очевидно, что без радикального изменения не одного только Всемирного совета церквей, но и всей системы межхристианских отношений, мы будем оставаться в том же порочном круге, в котором пребываем доныне».
13-15 декабря 1996 г. в Антелиасе (Ливан) по инициативе митрополита Кирилла состоялась консультация по вопросу о православном участии в ВСЦ. Русскую Православную Церковь на консультации представляли митрополит Кирилл и иеромонах Иларион (Алфеев). Делегаты от Русской Церкви обратили внимание на растущее внутри некоторых Православных Церквей недовольство участием православных в экуменическом движении, выражающееся в призывах к выходу из ВСЦ. В ходе дискуссии некоторые представители православного сообщества высказались против односторонних решений отдельных Поместных Православных Церквей о выходе из совета, поскольку это было бы нарушением межправославной солидарности, породило бы недоумения и разделения внутри мирового Православия. Было также отмечено, что участие православных в ВСЦ должно рассматриваться как миссия и свидетельство об Истине внутри инославного мира. После трехдневных дискуссий участники консультации сошлись во мнении относительно необходимости дальнейшего участия православных в работе ВСЦ, несмотря на все трудности, сопряженные с этим участием.
В вопросе об участии в ВСЦ на руководство Православных Церквей пытались оказать давление консервативно настроенные слои паствы. Обвинения в предательстве Православия и в богословском синкретизме перемежались с утверждениями, что ВСЦ является некоей «сверх-Церковью», членство в которой означает отказ от признания спасительности Православия. В Грузии радикально настроенные верующие и представители националистических партий изолировали Патриарха Илию II в его резиденции. Налицо был раскол Церкви, и Патриарх Илия, «дабы избежать противостояния в Церкви, которое переросло бы в противостояние в обществе и привело бы к дестабилизации в государстве и, возможно, кровопролитию», 20 мая 1997 г. принял решение о выходе Грузинской Церкви из ВСЦ. В России главным объектом нападок стал митрополит Кирилл, от него требовали прекратить контакты с ВСЦ. Однако митрополит Кирилл и Священноначалие Русской Православной Церкви избрали более трудный путь: попытаться изменить систему отношений внутри ВСЦ и удержать возможность свидетельствования о Православии перед лицом инославных христиан. Важно также было сохранить ВСЦ как площадку объединения позиций христиан по актуальным проблемам современности.
29 мая — 2 июня 1998 г. в Салониках по инициативе митрополита Кирилла состоялась Всеправославная конференция. На ней было принято коммюнике (текст готовился при участии митрополита Кирилла и в значительной степени отражал его понимание ситуации), где содержалось требование радикальной перестройки ВСЦ для усиления в нем авторитета православных участников. С этой целью было предложено создать Смешанную богословскую комиссию из представителей Православных Церквей и лиц, назначенных ВСЦ. Решение о создании Специальной комиссии по православному участию в ВСЦ было принято на 8-й Генеральной ассамблее ВСЦ, состоявшейся в Хараре 3-14 декабря 1998 г. В рамках этой комиссии впервые в истории ВСЦ православные участники оказались в равном положении с неправославными, стали полноценными партнерами в диалоге. По окончании работы комиссии были приняты конкретные предложения по переустройству ВСЦ, представленные ЦК ВСЦ в августе 2002 г. Прежде всего было предложено отказаться от голосования и перейти к работе по принципу консенсуса. Для православных членов Совета это давало новые возможности, потому что модель консенсуса защищала их от «забаллотирования» протестантским большинством при голосовании по важным вопросам.
Было решено учредить постоянный комитет по православному участию в ВСЦ. Появилась возможность разделить участников ВСЦ на Церкви-члены, принадлежащие к сообществу ВСЦ, и Церкви, ассоциированные с ВСЦ. 2 сентября 2002 г. в штаб-квартире ВСЦ в Женеве состоялось заседание ЦК ВСЦ, на котором были приняты и одобрены результаты работы комиссии по православному участию в ВСЦ.
Выступая с докладом на Архиерейском Соборе Русской Православной Церкви 2004 г., митрополит Кирилл рассказал о достигнутых результатах: «Специальная комиссия по вопросу об участии Православных Церквей в работе ВСЦ добилась существенного изменения нашего положения в этой организации. Работа комиссии была трудной... однако, несмотря на серьезное сопротивление, мы добились того, что позиция Православных Церквей была не просто услышана, но отныне будет иметь решающее значение в процессе принятия различных документов», т. к. «принятие основных решений теперь будет происходить не по принципу простого большинства. Специальная комиссия установила раздельный порядок совершения "конфессиональных" и "межконфессиональных" молитв. Для нас это явилось значительным событием, ибо теперь появилась возможность лучше знакомить западных христиан с православным богослужением и литургическим благочестием». Достигнутые договоренности были подтверждены на встрече в Москве митрополита Кирилла с генеральным секретарем ВСЦ пастором Самьюэлом Кобиа в июне 2005 г. Результаты работы специальной комиссии позволили Русской Церкви восстановить полномасштабное участие в работе ВСЦ: на 9-ой ассамблее ВСЦ в Порту-Алегри (Бразилия) в феврале 2006 г. Русская Церковь была представлена полноценной делегацией во главе с архиереем. Митрополит Кирилл посетил ассамблею в качестве почетного гостя. Подводя итог этой многолетней дискуссии, митрополит Кирилл на праздновании 60-летия ОВЦС так сформулировал свое отношение к диалогу с инославием: «Диалог и сотрудничество нужны не для того, чтобы достигнуть вероучительного компромисса, а для того, чтобы выработать модель совместного проживания в одном мире».
Еще одной крупной площадкой межхристианского диалога, в работе которой принимал активное участие будущий Патриарх Кирилл, была Конференция европейских церквей (КЕЦ) — христианская организация, объединяющая большинство Церквей Европы. Он был делегатом XI Генеральной ассамблеи Конференции европейских церквей (Шотландия, 1986 г.) и XII Генеральной ассамблеи КЕЦ (Чехия, 1992 г.), одним из главных докладчиков на Европейской ассамблее КЕЦ «Мир и справедливость» (Швейцария, 1989 г.), а также участником Второй Европейской ассамблеи КЕЦ в Граце (Австрия, 1997 г.) и Третьей в Сибиу (Румыния, 2007 г.).
Кроме того, владыка Кирилл являлся президентом Всемирной конференции «Вера, наука и будущее» (Бостон, 1979 г.) и Всемирной конвокации «Мир, справедливость и целостность творения» (Сеул, 1990 г.), был участником Всемирной миссионерской конференции «Спасение сегодня» (Бангкок, 1973 г.) и главным докладчиком на Всемирной миссионерской конференции в Сан-Сальвадоре (Бразилия, 1996 г.). По приглашению руководства христианско-демократической партии Италии он выступил с докладом на «Празднике дружбы» — Национальных днях ХДП в Монтекатини-Терме (Италия, 1989), а по приглашению Совета Европы участвовал в коллоквиуме на тему «Путь к демократии. Совет Европы и архитектура Европы» в Страсбурге (Франция, 1990 г.), также представлял Русскую Православную Церковь на праздновании 1000-летия Крещения Руси на Ламбетской конференции в Кентербери (Великобритания, 1989 г.).